University of California

Ontogeny and structure of the phloem of tobacco


Katherine Esau

Author Affiliations

Katherine Esau was Assistant Botanist in the Experiment Station.

Publication Information

Hilgardia 11(8):343-424. DOI:10.3733/hilg.v11n08p343. June 1938.

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This study on phloem anatomy of tobacco was originally intended to serve as a basis for certain projected investigations on the host-virus relations in the curly-top disease. During the work, however, the discordant statements discovered in the literature concerning some problems of histogenesis and nomenclature prompted a more detailed developmental study than at first contemplated.

The principal problems considered were as follows: the origin and development of external and internal phloem; the distinction between the primary and secondary phloem; the comparative structure of the mature and the degenerating phloem; and the origin of the so-called “pericyclic fibers” that occur on the periphery of the phloem in mature stems. The study of development and structure of the sieve tubes, though secondary, furnished information about the morphologic characteristics of these elements in phloem of different stages of development.

The material for study was limited to petioles and stems of two species of tobacco: Nicotiana tabacum L. and Nicotiana clauca Graham. The first species was selected as an experimental plant because it is used in many virus studies; the second as a plant used, together with N. tabacum, in certain important curly-top investigations. Moreover, for studying secondary phloem, N. glauca, being a woody shrub, was more suitable than the herbaceous N. tabacum.

Literature Cited

Arbaumont J. D. Note sur le péricycle. Bul. Soc. Bot. France. 1886. 33:141-51.

Arber A. On the occurrence of intrafascicular cambium in monocotyledons. Ann. Bot. 1917. 31:41-45.

Arber A. Further notes on intrafascicular cambium in monocotyledons. Ann. Bot. 1918. 32:87-89.

Arber A. Studies on intrafascicular cambium in monocotyledons (III and IV). Ann. Bot. 1919. 33:459-65.

Arber A. Studies on intrafascicular cambium in monocotyledons. Ann. Bot. 1922. 36:251-56.

Artschwager E. F. Anatomy of the potato plant, with special reference to the ontogeny of the vascular system. Jour. Agr. Research. 1918. 14:221-52.

Artschwager E. F. Studies on the potato tuber. Jour. Agr. Research. 1924. 27:809-35.

Avery G. S. Structure and germination of tobacco seed and the developmental anatomy of the seedling plant. Amer. Jour. Bot. 1933a. 20:309-27. DOI: 10.2307/2436325 [CrossRef]

Avery G. S. Structure and development of the tobacco leaf. Amer. Jour. Bot. 1933b. 20:565-92. DOI: 10.2307/2436259 [CrossRef]

Baccarini P. Intorno ad una particolarita dei vasi cribrosi nelle Papilionaceae. Malpighia. 1892. 6:53-57.

Bailey I. W. The cambium and its derivative tissues. III. A reconnaissance of cytological phenomena in the cambium. Amer. Jour. Bot. 1920. 7:417-34. DOI: 10.1007/BF00372970 [CrossRef]

Bailey I. W. Slime bodies of Robinia Pseudo-Acacia L. Phytopathology. 1923. 13:332-33. DOI: 10.1017/S0014479700019979 [CrossRef]

Baranetzky J. Recherches sur les faisceaux bicollatéraux. Ann. Sci. Nat., Bot. 1900. 12:261-332.

Bary A. de, Bower F. O., Scott D. H. Comparative anatomy of the vegetative organs of the phanerogams and ferns. 1884. Oxford: Clarendon Press. 659p. (English translation by DOI: 10.5962/bhl.title.56013 [CrossRef]

Bliesenick H. Ueber die Obliteration der Siebröhren. Inaug. Diss. Erlangen. 1891. Berlin: W. Pormetter. 63p.

Bouygues Henri. Structure, origine et développement de certaines formes vasculaires anormales du pétiole des Dicotylédones. Actes Soc. Linn. Bordeaux. 1902. 57:41-176.

Briosi Giovanni. Ueber allgemeines Vorkommen von Stärke in den Siebröhren. Bot. Zeitung. 1873. 31:306-14. 322-34; 338-44.

Carstens Carl. Das Dickenwachstum der Gymnospermen und holzigen Dikotyledonen. Bot. Centbl. Beihefte. 1931. 48:97-117.

Chang C. Y. Differentiation of protophloem in the angiosperm shoot apex. New Phytol. 1935. 34:21-29. DOI: 10.1111/j.1469-8137.1935.tb06825.x [CrossRef]

Chauveaud G. Sur l’évolution des tubes criblés primaires. Compt. Rend. Acad. Sci. 1897. 125:546-47.

Chauveaud G. Recherches sur le mode de formation des tubes criblés dans les racines des Dicotylédones. Ann. Sci. Nat., Bot. 1900. 12:333-94.

Chauveaud G. L’appareil conducteur des plantes vasculaires et les phases principales de son evolution. Ann. Sci. Nat., Bot. 1911. 13:113-438.

Crafts A. S. Movement of organic materials in plants. Plant Physiol. 1931. 6:1-42. DOI: 10.1104/pp.6.1.1 [CrossRef]

Crafts A. S. Phloem anatomy, exudation, and transport of organic nutrients in cucurbits. Plant Physiol. 1932. 7:183-225. DOI: 10.1104/pp.7.2.183 [CrossRef]

Crafts A. S. Sieve-tube structure and translocation in the potato. Plant Physiol. 1933. 8:81-104. DOI: 10.1104/pp.8.1.81 [CrossRef]

Crafts A. S. Phloem anatomy in two species of Nicotiana, with notes on the interspecific graft union. Bot. Gaz. 1934. 95:592-608.

Crooks D. M. Histological and regeneration studies on the flax seedling. Bot. Gaz. 1933. 95:209-39.

Dauphiné André. Sur la valeur des formations libéro-ligneuses supplémentaires chez certaines Monocotylédones. Ann. Sci. Nat., Bot. 1917. 20:309-14.

Decrock E. Anatomie des Primulacées. Ann. Sci. Nat., Bot. 1901. 13:1-199.

Doolittle S. P., McKinney H. H. Intracellular bodies in the phloem of certain plants and their bearing on the mosaic problem. Phytopathology. 1923. 13:326-29.

Eames A. J., MacDaniels L. H. An introduction to plant anatomy. 1925. New York, N. Y.: McGraw-Hill Book Co. 364p.

Esau Katherine. Pathologic changes in the anatomy of leaves of the sugar beet, Beta vulgaris L., affected by curly top. Phytopathology. 1933. 23:679-712.

Esau Katherine. Ontogeny of phloem in the sugar beet (Beta vulgaris L.). Amer. Jour. Bot. 1934. 21:632-44.

Esau Katherine. Initial localization and subsequent spread of curly-top symptoms in the sugar beet. Hilgardia. 1935. 9(8):397-436. DOI: 10.3733/hilg.v09n08p395 [CrossRef]

Esau Katherine. Ontogeny and structure of collenchyma and of vascular tissues in celery petioles. Hilgardia. 1936. 10(11):431-76. DOI: 10.3733/hilg.v10n11p429 [CrossRef]

Fischer Alfred. Ueber den Inhalt der Siebröhren in der unverletzten Pflanze. Ber. Deut. Bot. Gesell. 1885a. 3:230-39.

Fischer Alfred. Studien über die Siebröhren der Dicotylenblätter. Ber. Verhandl. Königl. Sächsisch. Gesell. Wissensch. Leipzig, Math.-Phys. Cl. 1885b. 37:245-90.

Fischer Alfred. Neue Beiträge zur Kenntnis der Siebröhren. Ber. Verhandl. Königl. Sächsisch. Gesell. Wissensch. Leipzig, Math.-Phys. Cl. 1886. 38:291-336.

Foster A. S. Leaf differentiation in angiosperms. Bot. Rev. 1936. 2:349-72. DOI: 10.1007/BF02870152 [CrossRef]

Gidon Ferdinand. Essai sur l’organisation générale et le développement de l’appareil conducteur dans la tige et dans la feuille des Nyctaginées. Mém. Soc. Linn. Normandie. 1900. 20:5-120.

Hanstein Johannes. Die Milchsaftgefässe und die verwandten Organe der Rinde. 1864. Berlin: Wiegandt und Hampel. 92p.

Hartig Theodor. Vergleichende Untersuchungen über die Organisation des Stammes der einheimischen Waldbäume. Jahresber. Fortschr. Forstwissensch. und Forstl. Naturkunde. 1837. 1:125-68.

Hartig Theodor. Ueber die Entwickelung des Jahrringes der Holzpflanzen. Bot. Zeitung. 1853. 11:553-60. 569-79.

Hartig Theodor. Ueber die Querscheidewände zwischen den einzelnen Gliedern der Siebrohren in Cucurbita Pepo. Bot. Zeitung. 1854. 12:51-54.

Helm Johannes. Untersuchungen über die Differenzierung der Sprossscheitelmeristeme von Dikotylen, unter besonderer Berücksichtigung des Procambiums. Planta. 1931. 15:105-91.

Hemenway A. F. Studies on the phloem of the dicotyledons. II. The evolution of the sieve-tube. Bot. Gaz. 1913. 55:236-43. DOI: 10.1086/330457 [CrossRef]

Hérail J. Recherches sur l’anatomie comparée de la tige des Dicotylédones. Ann. Sci. Nat., Bot. 1885. 2:203-314.

Hill A. W. The histology of the sieve tubes of Pinus. Ann. Bot. 1901. 15:575-611.

Hill A. W. The histology of the sieve tubes of angiosperms. Ann. Bot. 1908. 22:245-90.

Janczewski E. de. Sur la structure des tubes cribreux. Compt. Rend. Acad. Sci. 1878. 87:179-82.

Janczewski E. de. Études comparées sur les tubes cribreux. Mém. Soc. Nationale Sci. Nat. et Math. Cherbourg. 1881. 23:209-350.

Janczewski E. de. Études comparées sur les tubes cribreux. Ann. Sci. Nat., Bot. 1882. 14:50-166.

Jeffrey E. C. The anatomy of woody plants. 1917. Chicago: The Univ. of Chicago Press. 478p. DOI: 10.5962/bhl.title.1642 [CrossRef]

Koch A. Ueber den Verlauf und die Endigungen der Siebröhren in den Blättern. Bot. Zeitung. 1884. 42:401-11. 417-27.

Koch Ludwig. Ueber den Bau und das Wachstum der Sprossspitzen der Phanerogamen. I. Die Gymnospermen. Jahrb. Wiss. Bot. 1891. 22:491-680.

Kofoid C. A., Severin H. H. P., Sweezy O. Nelson’s spiral bodies in tomato mosaic not protozoa. Phytopathology. 1923. 13:330-31.

Kostytschew S. Der Bau und das Dickenwachstum der Dikotylenstämme. Ber. Deut. Bot. Gesell. 1922. 40:297-306.

Kostytschew S. Der Bau und das Dickenwachstum der Dikotylenstämme. Bot. Centbl., Beihefte. 1924. 40:295-350.

Kotila J. E., Coons G. H. Trypanosome-like bodies in solanaceous plants. Phytopathology. 1923. 13:324-25.

Kuhla Fritz. Die Plasmaverbindungen bei Viscum album. Mit Berücksichtigung des Siebröhrensystems von Cucurbita Pepo. Bot. Zeitung. 1900. 58:29-58.

Lamounette R. Recherches sur l’origin morphologique du liber interne. Ann. Sci. Nat., Bot. 1890. 11:193-282.

Lecomte H. Contribution à l’étude du liber des Angiospermes. Ann. Sci. Nat., Bot. 1889. 10:193-324.

Léger L. J. Recherches sur l’appareil végétatif des Papavéracées. (Papavéracées et Fumariacées D.C.) Mém. Soc. Linn. Normandie. 1895. 18:193-624.

Léger L. J. Sur la différenciation et le développement des éléments libériens. Comp. Rend. Acad. Sci. 1897a. 125:619-20.

Léger L. J. Recherches sur l’origine et les transformations des elements libériens. Mém. Soc. Linn. Normandie. 1897b. 19:51-182.

Lesage Pierre. Sur la différenciation du liber dans la racine. Comp. Rend. Acad. Sci. 1891. 112:444-46.

Livingston L. G. The nature and distribution of plasmodesmata in the tobacco plant. Amer. Jour. Bot. 1935. 22:75-87. DOI: 10.2307/2436174 [CrossRef]

Louis Jean. L’ontogénèse du système conducteur dans la pousse feuiltée des Dicotylées et des Gymnospermes. Cellule. 1935. 44:87-172.

MacDaniels L. H. The histology of the phloem in certain woody angiosperms. Amer. Jour. Bot. 1918. 5:347-78. DOI: 10.2307/2435141 [CrossRef]

Mohl Hugo von. Einige Andeutungen über den Bau des Bastes. Bot. Zeitung. 1855. 13:873-81. 889-97.

Morot Louis. Recherches sur le péricycle on couche périphérique du cylindre central chez les Phanérogames. Ann. Sci. Nat., Bot. 1885. 20:217-309.

Mrazek A. Ueber geformte eiweissartige Inhaltskörper bei den Leguminosen. Oesterreich. Bot. Zeitschr. 1910. 60:198-201. 218-30; 312-21.

Mühldorf A. Das plasmatische Wesen der pflanzlichen Zellbrücken. Bot. Centrbl., Beihefte, Abt. A. 1937. 56:171-364.

Nägeli C. W. Ueber die Siebröhren von Cucurbita. Sitzber. Bayerisch. Akad. Wiss. 1861. 1:212-38.

Nelson Ray. The occurrence of protozoa in plants affected with mosaic and related diseases. Michigan Agr. Exp. Sta. Tech. Bul. 1922. 58:1-30.

Oudemans C. A. J. A. Das Hornprosenchym Wigands. Bot. Zeitung. 1862. 20:43-44.

Perrot E. Le tissue criblé. 1899. Paris: Lechevallier. 243p.

Petersen O. G. Ueber das Auftreten bicollateraler Gefässbündel in verschiedenen Pflanzenfamilien und über den Werth derselben für die Systematik. Bot. Jahrb. (Engler). 1882. 3:359-402.

Priestley J. H., Scott L. A. The vascular anatomy of Helianthus annuus L. Leeds Phil. Soc. Proc. 1936. 3:159-73.

Priestley J. H., Swingle C. F. Vegetative propagation from the standpoint of plant anatomy. U. S. Dept. Agr. Tech. Bul. 1929. p.151.

Rauwenhoff N. W. P. Observations sur les caractères et la formation du liège dans les Dicotylédones. Ann. Sci. Nat., Bot. 1869. 12:347-64.

Rawlins T. E. Phytopathological and botanical research methods. 1933. New York, N. Y.: John Wiley and Sons. 156p.

Russow E. Vergleichende Untersuchungen betreffend die Histologie (Histographie und Histogenie) der vegetativen und sporenbildenden Organe und die Entwickelung der Sporen der Leitbündel-Kryptogamen, mit Berücksichtigung der Histologie der Phanerogamen, ausgehend von der Betrachtung der Marsiliaceen. Mém. Acad. Imp. Sci. St. Petersbourg, Ser. 7. 1872. 19:1-207.

Russow E. Ueber die Verbreitung der Callusplatten bei den Gefässpflanzen. Sitzber. Naturforsch.-Gesell. Univ. Dorpat. 1881. 6:63-81.

Russow E. Ueber den Bau und die Entwicklung der Siebröhren und Bau und Entwicklung der secundären Rinde der Dicotylen und Gymnospermen. Sitzber. Naturforsch.-Gesell. Univ. Dorpat. 1882a. 6:257-327.

Russow E. Sur la structure et le développement des tubes cribreux. Ann. Sci. Nat., Bot. 1882b. 14:167-215.

Russow E. Ueber Tüpfelbildung und Inhalt der Bastparenchym-und Baststrahlzellen der Dicotylen und Gymnospermen und über den Inhalt der parenchymatischen Elemente der Rinde vor und während des Knospenaustriebes und Beginns der Cambiumtätigkeit in Stamm und Wurzel der einheimischen Lignosen. Sitzber. Naturforsch.-Gesell. Univ. Dorpat. 1882c. 6:350-89.

Russow E. Ueber die Perforation der Zellwand und den Zusammenhang der Protoplasmakörper benachbarter Zellen. Sitzber. Naturforsch.-Gesell. Univ. Dorpat. 1883. 6:562-82.

Sanio Carl. Vergleichende Untersuchungen über die Zusammensetzung des Holzkörpers. Bot. Zeitung. 1863. 21:357-63. 369-75; 377-85; 389-99; 401-12.

Sanio Carl. Einige Bermerkungen in Betreff meiner über Gefässbündelbildung geäusserten Ansichten. Bot. Zeitung. 1865. 23:165-72. 174-80; 184-87; 191-93; 197-200.

Sanio Carl. Anatomie der gemeinen Kiefer (Pinus sylvestris L.) II. 2. Entwickelungsgeschichte der Holzzellen. 3. Abnormitäten in der Bildung der Jahrringe. Jahrb. Wiss. Bot. 1873-74. 9:50-126.

Schmidt Emil. Ueber den Plasmakörper der gegliederten Milchröhren. Bot. Zeitung. 1882. 40:435-48. 451-66.

Schmidt Ernst W. Bau und Funktion der Siebröhre der Angiospermen. 1917. Jena: Gustav Fischer. 108p.

Schreiber FR. Das Dickenwachsthum des monocotyledonischen und dicotyledonischen Stammes nach Schacht mit Rücksicht auf Nägeli. Bot. Zeitung. 1865. 23:353-55. 361-64; 369-72; 377-80.

Scott D. H., Brebner G. On the anatomy and histogeny of Strychnos. Ann. Bot. 1889. 3:275-304.

Scott D. H., Brebner G. On internal phloem in the root and stem of dicotyledons. Ann. Bot. 1891. 5:259-300.

Staritz C. Ueber einen neuen Inhaltskörper der Siebröhren einiger Leguminosen. Festschrift z. 250 jähriger Jubelfeier d. Gymnasiums z. St. Maria Magdalena. 1893. Breslau: Breslauer Genossenschafts-Buchdruckerei. 200p.

Strasburger E. Ueber den Bau und das Wachsthum der Zellhäute. 1882. Jena: Gustav Fischer. 264p.

Strasburger E. Das botanische Practicum. 1887. 2nd edition Jena: Gustav Fischer. 685p.

Strasburger E. Ueber den Bau und die Verrichtungen der Leitungsbahnen in den Pflanzen. Histologische Beiträge. 1891. 3: Jena: Gustav Fischer. 1000p.

Strasburger E. Ueber Plasmaverbindungen pflanzlicher Zellen. Jahrb. Wiss. Bot. 1901. 36:493-610.

Thoday D. On the organization of growth and differentiation in the stem of the sunflower. Ann. Bot. 1922. 36:489-510.

Tieghem Ph. van. Sur quelques points de l’anatomie de Cucurbitacées. Bul. Soc. Bot. France. 1882. 29:277-83.

Tieghem Ph. van. Sur le péricycle. Réponse à M. d’Arbaumont. Bul. Soc. Bot. France. 1886. 33:152-53.

Tieghem Ph. van. Sur le second bois primaire de la racine. Bul. Soc. Bot. France. 1887. 34:101-05.

Toni J. B. de, Paoletti J. Beitrag zur Kenntniss des anatomischen Baues von Nicotiana tabacum L. Ber. Deut. Bot. Gesell. (Gen.-Versammlung). 1891. 9:42-50.

Trécul A. Recherches sur l’ordre d’apparition des premiers vaisseaux dans les organs aériens. Ann. Sci. Nat., Bot. 1881. 12:251-381.

Trécul A. De la formation des feuilles des Aesculus et de Pavia et de l’ordre d’apparition de leurs premiers vaisseaux. Compt. Rend. Acad. Sci. 1891. 112:1406-14.

Vesque Julien. Mémoire sur l’anatomie comparée de l’écorce. Ann. Sci. Nat., Bot. 1875. 2:82-198.

Weiss J. E. Das markständige Gefässbündelsystem einiger Dikotyledonen in seiner Beziehung zu den Blattspuren. Bot. Centbl. 1883. 15:280-95. 318-27; 358-67; 390-97; 401-15.

Wigand A. Ueber die Desorganisation der Pflanzenzelle, insbesondere über die physiologische Bedeutung von Gummi und Harz. Pringsheim’s Jahrb. 1863. 3:115-82.

Wilhelm Karl. Beiträge zur Kenntnis des Siebröhrenapparates dicotyler Pflanzen. 1880. Leipzig: Wilhelm Engelmann. 90p.

Zimmerman A. Die Cucurbitaceen. Part I. Beiträge zur Anatomie und Physiologie. 1922. Jena: Gustav Fischer. 204p.

Esau K. 1938. Ontogeny and structure of the phloem of tobacco. Hilgardia 11(8):343-424. DOI:10.3733/hilg.v11n08p343
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